Rashida Leah Jones herätti huomiota vastattuaan avoimessa kirjeessään rap-artisti Tupac Shakurin murskaaviin kommentteihin vanhempiensa rotujen välisestä avioliitosta. Myöhemmin hän ystävystyi Tupacin kanssa, joka oli kihloissa sisarensa Kidadan kanssa ennen tämän kuolemaa.

Rashida Jones lähti Hollywoodista opiskelemaan Harvardin yliopistoon. Hän oli aluksi kiinnostunut asianajajan urasta, mutta muutti mielensä O. J. Simpsonin murhaoikeudenkäynnin vuoksi. Sen jälkeen hän siirtyy esittäviin taiteisiin, työskennellen musiikillisena johtajana sekä näyttelemässä useissa näytelmissä.

Jones debytoi vuonna 1997 Mario Puzon romaaniin perustuvassa minisarjassa The Last Don. Hän näytteli muun muassa televisiosarjoissa ”The Office” ja ”Parks and Recreation”. Hän esiintyi myös elokuvissa kuten I Love You, Man, Our Idiot Brother, sosiaalinen verkosto, ja Muppets. Hän on myös ”Frenemy of the State” -sarjakuvasarjan luoja ja toinen käsikirjoittaja. Hän oli mukana käsikirjoittamassa Celesteä ja Jesse Foreveria,jossa hän myös näytteli.

laulajana Rashida on toiminut Maroon 5-yhtyeen taustalaulajana. Hän esiintyi myös kappaleilla Tangled, Secret Ja not Coming Home yhtyeen debyyttialbumilta Songs About Jane. Hän oli mukana myös Aaliyahin, The Boy Least Likely toin ja the Foo Fightersin musiikkivideoilla. Hän ohjasi vuonna 2003 Sara Bareillesin kappaleen Brave musiikkivideon ja siitä tuli hänen debyyttityönsä ohjaajana.