Nel 2015, Eggers ha fatto il suo debutto alla regia con il film horror The Witch, basato su una sua sceneggiatura. Il film è stato presentato in anteprima al Sundance Film Festival 2015 il 27 gennaio 2015. A24 ha acquisito il film e lo ha rilasciato nelle sale il 19 febbraio 2016. L’accoglienza critica è stata ampiamente positiva, e il film ha guadagnato oltre $40 milioni contro un budget di $4 milioni. Il suo film di follow-up, il fantasy horror The Lighthouse (2019), anche un pezzo d’epoca, è stato acclamato dalla critica. Eggers ha diretto il film, e co-scritto la sceneggiatura con il fratello Max Maxers.

Nel luglio 2015, è stato riferito che Eggers avrebbe scritto e diretto un remake del film muto del 1922 Nosferatu, basato sulla mitologia di Dracula. Il film sarà prodotto da Jay Van Hoy e Lars Knudsen per Studio 8. Nel novembre 2016, Eggers ha espresso sorpresa che il remake di Nosferatu sarebbe stato il suo secondo film, dicendo “Sembra brutto e blasfemo ed egomaniaco e disgustoso per un regista al mio posto per fare ‘Nosferatu’ prossimo. Stavo davvero pensando di aspettare un po’, ma è così che il destino si è scosso.”Eggers aveva già diretto la performance della sua scuola superiore del gioco Nosferatu, ed è stato assunto per dirigere una versione professionale del gioco a causa del suo lavoro. Eggers accreditato questo come l’evento che lo ha ispirato a perseguire una carriera nel cinema. Il film da allora è stato messo in attesa.

Eggers sta attualmente sviluppando un film “epico medievale” chiamato The Northman con Nicole Kidman, Björk, Willem Dafoe, Anya Taylor-Joy, Alexander Skarsgård e Ethan Hawke e una miniserie basata sulla vita di Rasputin.