USS John S. McCain tilbrakte sitt første år med oppdragstjeneste under sjøprøver og shakedown trening i Atlanterhavet og Karibiske Hav. En Av Mitscher klasse av store og raske destroyer ledere, hun bar den nye guidet-rakett bevæpning, og hun nedfelt nye ideer i skroget design og konstruksjon. Dette krigsskipet ankom Norfolk den 19. Mai 1955 for å begynne tjeneste med Operational Development Force i testing av nytt utstyr og taktikk. Hun opererte Ut Av Norfolk til 5. November 1956, da hun dampet Fra Hampton Roads på vei til Panamakanalen og San Diego, California. Etter hennes ankomst den 4. desember 1956 tilbrakte hun fem måneder på manøvrer i Stillehavet utenfor California.destroyeren seilte for sitt Første Cruise I Det Fjerne Østen den 11.April 1957, og etter et besøk I Australia sluttet hun seg til Formosa-Patruljen (Nå Kalt Taiwan), som bidro til å avskrekke et militært sammenstøt mellom Nasjonalistiske Og Kommunistiske kinesiske styrker. Hun kom tilbake fra Denne viktige plikten Til San Diego Den 29. September 1957.

John S. McCain gikk til Sin nye hjemmehavn, Pearl Harbor, Hawaii, tidlig i 1958, og hun deltok i flåtemanøvrer og antisubmarine trening for de neste åtte månedene. I begynnelsen av September skipet utplassert Til Formosa-Sør-Kinahavet området for å hjelpe Den Syvende Flåten avskrekke En mulig Kommunistisk invasjon Av Quemoy Og Matsu Øyene. Hun forble i Denne regionen til hun returnerte til Pearl Harbor den 1. Mars 1959.dette krigsskipet gjorde sin tredje utplassering til Det Fjerne Østen høsten 1959, med avgang den 8. September 1957 og flyttet direkte til kysten Av Sørøst-Asia. I løpet av oktober var hun utenfor Calcutta, India, bærer medisiner og donere mat og penger til flomofre. I januar 1960 reddet dette allsidige skipet hele 41-mann mannskap Av Japansk fraktbåt Shinwa Maru under en storm I Sør-Kinahavet. Tilbake Til Pearl Harbor på 25 februar, hun begynte en velfortjent periode med overhaling og skip opplæring.John S. McCain dro den 7. Mars 1961 for en ny utplassering med Seventh Fleet, og tilbrakte seks måneder utenfor Laos og Vietnam. Hun gjenopptok operasjoner i Hawaiisk farvann etter at hun kom tilbake til Pearl Harbor den 25. September Med gjenopptakelsen av atmosfæriske atomprøvesprengninger av Sovjetunionen noen måneder senere, usa gikk videre med planer for sin egen serie Stillehavstester, Og John S. McCain dampet Til Johnston Island den 27.April 1962 for å delta i forsøkene. De neste seks månedene opererte hun mellom Hawaii Og Johnston Island, og reiste til Det Fjerne Østen den 28. November 1962. Der vendte hun tilbake til patruljepliktene I Sør-Kinahavet og Tonkinbukten, og hjalp Den Sørvietnamesiske regjeringen i kampen mot Viet Cong. Hun deltok også I Formosa Patrol i Straits før hun returnerte til Pearl Harbor den 16. juni 1963. Antisubmarine krigføring øvelser fulgte, og skipet kom i gang igjen på 23 Mars 1964 for operasjoner med en jeger-drapsmann gruppe I Japanske og Filippinske farvann. Under dette toktet deltok hun i øvelser med skip fra andre SEATO nasjoner samt enheter av 7. Flåte. John S. McCain returnerte til Pearl Harbor 11. August. Hun opererte I Hawaiian farvann til våren 1965. Destroyer returnerte Til Pearl Harbor, og seilte deretter på en seks måneders distribusjon i det vestlige Stillehavet. I høst, john S. McCain dampet Av Sør-Vietnam. Den 24. November 1965 skjøt Hun Viet Cong stillinger. To dager senere seilte hun til Hong Kong og endte året I Japan. Etter ytterligere operasjoner i Fjernøsten tidlig i 1966, returnerte John S. McCain til Østkysten av Usa.

Den 24. juni 1966 ble John S. McCain avviklet og gikk inn I Philadelphia Naval Shipyard for konvertering til en guided missile destroyer. HUN ble tatt i bruk igjen 6. September 1969 og FIKK NAVNET DDG-36.