in 2015 maakte Eggers zijn regiedebuut met de horrorfilm The Witch, gebaseerd op zijn eigen script. De film ging in première op het Sundance Film Festival 2015 op 27 januari 2015. A24 verwierf de film en bracht de film op 19 februari 2016 uit. De kritische ontvangst was grotendeels positief, en de film verdiende meer dan $40 miljoen tegen een budget van $4 miljoen. Zijn vervolgfilm, the horror fantasy The Lighthouse (2019), ook een periode stuk, werd veel geprezen. Eggers regisseerde de film en schreef samen met zijn broer Max Eggers het scenario.in juli 2015 werd gemeld dat Eggers een remake zou schrijven en regisseren van de stomme film Nosferatu uit 1922, gebaseerd op de Dracula mythologie. De film wordt geproduceerd door Jay van Hoy en Lars Knudsen voor Studio 8. In November 2016 sprak Eggers zijn verbazing uit over het feit dat de Nosferatu remake zijn tweede film zou worden: “het voelt lelijk en godslasterlijk en egomaniacal en walgelijk voor een filmmaker in mijn plaats om ‘Nosferatu’ Als Volgende te doen. Ik was echt van plan om een tijdje te wachten, maar dat is hoe het lot schudde.”Eggers had eerder de uitvoering van het Nosferatu-toneelstuk van zijn middelbare school geregisseerd en werd ingehuurd om een professionele versie van het toneelstuk te regisseren vanwege zijn werk. Eggers schreef dit als het evenement dat hem inspireerde om een carrière in het maken van films na te streven. De film is sindsdien in de wacht gezet.Eggers ontwikkelt momenteel een” middeleeuwse epische ” film genaamd The Northman met Nicole Kidman, Björk, Willem Dafoe, Anya Taylor-Joy, Alexander Skarsgård en Ethan Hawke en een miniserie gebaseerd op het leven van Rasputin.