i 2015 fik Eggers sin instruktørdebut med gyserfilm heksen, baseret på sit eget manuskript. Filmen havde premiere på Sundance Film Festival 2015 den 27.Januar 2015. A24 erhvervede filmen og udgav den teatralsk den 19. februar 2016. Kritisk modtagelse var stort set positiv, og filmen tjente over $40 millioner mod et budget på $4 millioner. Hans opfølgningsfilm, horror fantasy fyret (2019), også et periodestykke, blev kritikerrost. Eggers instruerede filmen, og co-skrev manuskriptet med sin bror maks Eggers.

i juli 2015 blev det rapporteret, at Eggers ville skrive og instruere en genindspilning af 1922 stumfilm Nosferatu, baseret på Dracula mytologi. Filmen er indstillet til at blive produceret af Jay Van Hoy og Lars Knudsen til Studio 8. I November 2016 udtrykte Eggers overraskelse over, at Nosferatu-genindspilningen skulle være hans anden film og sagde “det føles grimt og blasfemisk og egomaniacal og modbydeligt for en filmskaber i mit sted at gøre ‘Nosferatu’ næste. Jeg planlagde virkelig at vente et stykke tid, men sådan rystede skæbnen ud.”Eggers havde tidligere instrueret sin Gymnasiums optræden af Nosferatu-stykket og blev hyret til at instruere en professionel version af stykket på grund af hans arbejde. Eggers krediterede dette som den begivenhed, der inspirerede ham til at forfølge en karriere inden for filmfremstilling. Filmen er siden blevet sat på vent.Eggers udvikler i øjeblikket en” middelalderlig episk ” film kaldet The Northman med Nicole Kidman i hovedrollen, BJ Larrk, Villem Dafoe, Anya Taylor-Joy, Aleksandr Skarsgrd og Ethan Hauke og en miniserie baseret på Rasputins liv.