1986 traf Tomac zwei wichtige Entscheidungen: Er zog nach Südkalifornien und verließ den BMX-Wettbewerb zugunsten des Mountainbike-Rennsports. Er fuhr fort, für Mungo zu reiten. Im Herbst dieses Jahres hatte er seine ersten beiden großen Mountainbike-Events gewonnen: das Ross Fat Tire Stage Race in Massachusetts und das Supercross Mountain Bike Exhibition Race im Los Angeles Memorial Coliseum. Mongoose vermarktete 1987 ein Tomac Signature Edition-Modell, das sein zunehmendes Profil in der Mountainbike-Kultur widerspiegelte. Tomac erzielte in diesem Jahr einige weitere bemerkenswerte Siege, darunter einen zweiten Sieg im Fat Tire-Etappenrennen und drei Runden der National XC Series.

1987 erschien John Tomac in einem der ersten Mountainbike-Lehrvideos, das jemals produziert wurde, mit dem Titel The Great Mountain Biking Video produced by New & Einzigartige Videos von San Diego, Kalifornien.

John Tomac erscheint in „Das große Mountainbike-Video“ 1987, Big Bear Lakes, Kalifornien – Foto von Patty Mooney

Ned Overend, John Tomac und Tinker Juarez treten 1989 beim Cindy Whitehead Desert Classic in Palm Springs, Kalifornien, an – Foto von Patty Mooney

1988 brachte Tomac nationalen Titelgewinn. Mit der höchsten kombinierten Punktzahl bei den Cross-Country-, Downhill- und Dual-Slalom-Meisterschaften der National Off-Road Bicycle Association (NORBA) gewann Tomac den Gesamttitel des NORBA-Weltmeisters. Er belegte den ersten Platz in den Disziplinen Cross Country und Dual Slalom. Der „Welt“ -Status war jedoch eine falsche Bezeichnung, da die NORBA-Meisterschaften nur in den Vereinigten Staaten ausgetragen wurden. Die ersten echten Weltmeisterschaften für XC und DH, die von der Union Cycliste Internationale genehmigt wurden, fanden 1990 in Durango, Colorado, statt, wo John den 4. Platz in der Abfahrt belegte. John ist bekannt dafür, dass er bei diesem Rennen Drop Bars im Straßenstil auf seinem Yeti-Mountainbike gefahren ist, was eine spürbare Abweichung von den anderen Fahrern darstellte. Diese Ausrüstungsentscheidung wurde durch seine jüngsten Erfahrungen mit dem 7-11 Road Cycling Team in Europa beeinflusst, wo er unter Vertrag stand. Tomacs Ergebnisse und sein rascher Aufstieg zur Bekanntheit wurden vom US-amerikanischen Radsportmagazin Velo News anerkannt, das ihn 1988 zum besten Allround-Fahrer der Welt kürte.

Tomac behielt 1989 seinen NORBA-Gesamttitel und gewann zum ersten Mal auch die NORBA DH Championship. In einer Saison, in der er auf beiden Seiten des Atlantiks auf höchstem Niveau antrat, ergänzte er seine Sammlung um die deutschen und europäischen XC-Titel. 1990 schloss er sich dem Factory MTB Team von Yeti Cycles und dem 7-11 Road Team an und begann ein geschäftiges Veranstaltungsprogramm in Europa und den USA.Um seine Karriere im Straßenrennsport zu erleichtern, ließ sich Tomac in Belgien nieder und reiste regelmäßig zwischen den beiden Kontinenten, um an großen Straßen- und Bergereignissen teilzunehmen. Obwohl er keine der drei NORBA-Einzelserien gewinnen konnte, gewann er zum dritten Mal in Folge den NORBA-Gesamttitel.

1991 gab es einen Teamwechsel: von Yeti zu Raleigh und von 7-11 zu Motorola. Eine stärkere Mountainbike-Saison gipfelte in UCI-Weltmeisterschaftserfolgen in Ciocco, Italien, mit Gold in XC und Silber in DH. Darüber hinaus gewann Tomac zwei Rennen auf dem Weg zum UCI XC World Cup-Titel und fügte seinem Sieg 1989 einen zweiten NORBA DH-Titel hinzu. Im folgenden Jahr belegte er bei der DH-Weltmeisterschaft im kanadischen Bromont den fünften Platz und musste sich in der XC-Weltcup-Rangliste mit dem zweiten Platz hinter dem Schweizer Thomas Frischknecht zufrieden geben (obwohl es erneut zwei Turniersiege gab). Ein Unfall, bei dem Tomac beim letzten Event in Mount Snow, Vermont, einen verirrten Zuschauer traf, hinderte ihn daran, seinen Rivalen zu übertreffen und den Titel zu behalten.

1993 wurde Tomac Zweiter vor dem deutschen Jürgen Beneke im ersten UCI Downhill World Cup und verlor erneut gegen Frischknecht in der XC-Rangliste. Dies sollte die letzte Saison sein, in der Tomac unter den ersten drei der Weltmeisterschaft landen würde, aber er erzielte weiterhin bemerkenswerte Ergebnisse bei den Weltmeisterschaften. 1997, fünf Jahre nach seiner letzten WM-Medaille, wurde er Zweiter in der Abfahrt von Château-d’Oex in der Schweiz.Zwischen 1994 und 1997 gewann Tomac drei weitere NORBA–Titel – zwei in DH und einen in XC – sowie einige bemerkenswerte Einzelveranstaltungen wie den Sea Otter Classic und den Cactus Cup. Er gab offiziell seinen Rücktritt vom Rennen bei der Sea Otter Classic im Jahr 2000 bekannt, kehrte aber später gelegentlich zum Wettbewerb zurück. Im Jahr 2004 gewann er im Alter von 37 Jahren die berühmte Kamikaze-Abfahrt in Mammoth Mountain, Kalifornien. Dann kehrte er 2005 zurück und gewann es erneut.