Im Jahr 2015 gab Eggers sein Regiedebüt mit dem Horrorfilm The Witch, der auf seinem eigenen Drehbuch basiert. Der Film wurde am 27. Januar 2015 auf dem Sundance Film Festival 2015 uraufgeführt. A24 erwarb den Film und veröffentlichte ihn am 19.Februar 2016 im Kino. Kritische Rezeption war weitgehend positiv, und der Film verdient über $40 Millionen gegen ein Budget von $4 Millionen. Sein Nachfolgefilm, die Horrorfantasie The Lighthouse (2019), ebenfalls ein historisches Stück, wurde von der Kritik gefeiert. Eggers führte Regie und schrieb das Drehbuch gemeinsam mit seinem Bruder Max Eggers.Im Juli 2015 wurde berichtet, dass Eggers ein Remake des Stummfilms Nosferatu von 1922 schreiben und inszenieren würde, das auf der Dracula-Mythologie basiert. Der Film wird von Jay Van Hoy und Lars Knudsen für Studio 8 produziert. Im November 2016 äußerte sich Eggers überrascht, dass das Nosferatu-Remake sein zweiter Film sein würde, und sagte: „Es fühlt sich hässlich und blasphemisch und egomanisch und ekelhaft an, wenn ein Filmemacher an meiner Stelle als nächstes“Nosferatu“ macht. Ich hatte wirklich vor, eine Weile zu warten, aber so erschütterte mich das Schicksal.“ Eggers hatte zuvor die Aufführung des Nosferatu-Stücks an seiner High School geleitet und wurde aufgrund seiner Arbeit mit der Regie einer professionellen Version des Stücks beauftragt. Eggers schrieb dies als das Ereignis zu, das ihn zu einer Karriere im Filmemachen inspirierte. Der Film wurde inzwischen auf Eis gelegt.Eggers entwickelt derzeit einen „mittelalterlichen Epos“ -Film namens The Northman mit Nicole Kidman, Björk, Willem Dafoe, Anya Taylor-Joy, Alexander Skarsgård und Ethan Hawke sowie eine Miniserie, die auf dem Leben von Rasputin basiert.