En 2015, Eggers hizo su debut como director con la película de terror The Witch, basada en su propio guion. La película se estrenó en el Festival de Cine de Sundance de 2015 el 27 de enero de 2015. A24 adquirió la película y la estrenó en cines el 19 de febrero de 2016. La recepción de la crítica fue en gran medida positiva, y la película ganó más de 40 millones de dólares contra un presupuesto de 4 millones de dólares. Su película de seguimiento, The horror fantasy The Lighthouse (2019), también una pieza de época, fue aclamada por la crítica. Eggers dirigió la película y coescribió el guion con su hermano Max Eggers.

En julio de 2015, se informó que Eggers escribiría y dirigiría un remake de la película muda de 1922 Nosferatu, basada en la mitología de Drácula. La película está programada para ser producida por Jay Van Hoy y Lars Knudsen para Studio 8. En noviembre de 2016, Eggers expresó su sorpresa de que el remake de Nosferatu fuera a ser su segunda película, diciendo: «Se siente feo y blasfemo y egómano y repugnante para un cineasta en mi lugar hacer ‘Nosferatu’ a continuación. Estaba planeando esperar un rato, pero así es como el destino se sacudió. Eggers había dirigido previamente la interpretación de la obra de Nosferatu en su escuela secundaria, y fue contratado para dirigir una versión profesional de la obra debido a su trabajo. Eggers acreditó esto como el evento que lo inspiró a seguir una carrera en el cine. La película se ha puesto en espera desde entonces.

Eggers está desarrollando actualmente una película «épica medieval» llamada The Northman protagonizada por Nicole Kidman, Björk, Willem Dafoe, Anya Taylor-Joy, Alexander Skarsgård y Ethan Hawke y una miniserie basada en la vida de Rasputín.