Después de la universidad, Cannell pasó cuatro años trabajando con el negocio familiar antes de vender su primer guion a la serie de Universal It Takes a Thief en 1968. Fue rápidamente contratado por la rama de producción de televisión de Universal Studios y pronto fue escritor independiente para otros programas de crimen como Ironside y Columbo. Poco después, recibió una llamada telefónica de su amigo Herman Saunders, que era el productor de la serie Adam-12. Necesitaban un guión de inmediato y Saunders preguntó si Stephen estaría interesado en escribirlo. Entregó lo que querían en un día, su primer trabajo a tiempo completo, y pronto fue contratado como editor de historias de la serie policial Adam-12 de Jack Webb, entonces en su cuarta temporada (1971-1972).

Cannell creó o co-creó casi 40 series de televisión, en su mayoría dramas criminales, incluyendo The Rockford Files, Chase, Baa Baa Black Sheep, Baretta, City of Angels, y bajo su propia bandera, The Greatest American Hero, The A-Team, Hardcastle and McCormick, Wiseguy, 21 Jump Street, Silk Stalkings y The Commish. En el proceso, tuvo por cuenta propia, escribió más de 450 episodios y produjo o produjo más de 1.500 episodios.

Describió sus primeros arreglos financieros en una entrevista de 2002, diciendo que en Universal,

Firmé un acuerdo como escritor principal para ganar 6 600 a la semana. Era el escritor más barato del lote. Era el trato más bajo que podías hacer según los estándares del Gremio de Escritores. Pero había estado trabajando para mi padre por 7 7000 al año. Estuve en Universal durante ocho años y nunca renegocié mi trato sino una vez. Era tarde en mi acuerdo con Universal. Había una cosa en mi trato que mi agente había logrado conseguir: tenía buenos honorarios para mis pilotos. La razón por la que lo hicieron es que nunca pensaron que iba a escribir un piloto. Así que me darían 70.000 dólares por escribir un piloto de dos horas y un bono de producción de 100.000 dólares si alguna vez se hacía. Luego me convertí en el mejor escritor de pilotos de Universal. Escribía dos o tres pilotos por temporada. Ganaba fees 400.000 al año en honorarios de piloto.

Ganó el Premio Primetime Emmy a la Mejor Serie Dramática en 1978 por The Rockford Files.

En 1979, Cannell dejó Universal y formó su propia compañía, Stephen J. Cannell Productions. Durante los primeros años, la oficina de Cannell se ubicó en el lote de Paramount Studios en Hollywood, aunque su trabajo anterior en Universal todavía fue distribuido por MCA-Universal. La primera serie de Cannell bajo su nueva bandera fue Tenspeed y Brown Shoe, y pronto fue seguida por The Greatest American Hero, The Quest, The A-Team, Hardcastle y McCormick, Riptide y Hunter. Las oficinas de Cannell se trasladaron a instalaciones más grandes en Hollywood Blvd en 1983.

Cannell también actuó ocasionalmente, incluyendo un papel recurrente como antagonista principal «Dutch» Dixon en su serie Renegade. También dio un giro en un episodio de Silk Stalkings, en el que el guion pedía que un personaje le dijera: «Te pareces a ese escritor en la televisión», a lo que el personaje de Cannell responde: «Lo entiendo todo el tiempo. También se desempeñó como anfitrión de la serie de antología de 1991-92 Scene of the Crime a mystery con un elenco de repertorio, serie documental sindicada de 1995-1996 U. S. Customs Classified, centrada en el trabajo del Servicio de Aduanas de los Estados Unidos. Cannell apareció como él mismo en el piloto del programa de ABC Castle y de nuevo en la segunda temporada. Junto con James Patterson, Dennis Lehane y Michael Connelly, fue uno de los compañeros de póquer de Castle. En la tercera temporada, después de la muerte de Cannell, un asiento vacío en la mesa de póquer se describe como el de Cannell, y permanece vacío durante un año completo en homenaje a él.

En 1987, y con un tipo de cambio favorable entre los dólares estadounidenses y canadienses siendo un ganar/ganar para los productores estadounidenses, Cannell decidió filmar su nueva serie Stingray en Toronto. Había tantos productores rodando en Toronto que no había equipos disponibles para ninguna producción adicional. Cannell filmó siete episodios de Stingray en Calgary y el resto en Vancouver. Su primera serie filmada allí fue 21 Jump Street, el programa de mayor audiencia de la primera temporada de la nueva cadena Fox. Con cada vez más series rodadas en Vancouver, Cannell dijo:»Estábamos luchando con todo el mundo por ubicaciones y espacio escénico». Su solución fue construir una nueva instalación de última generación, «The North Shore Studios», en 13 acres con cien mil pies cuadrados de espacio de oficinas y siete escenarios de sonido. La serie 21 Jump Street pronto fue seguida por Wiseguy, The Commish, Booker, Hawkeye, Cobra, The Hat Squad, J. J. Starbuck, Stingray, Street Justice y Unsub, y varias películas de televisión también fueron rodadas en Vancouver por la compañía de producción de Cannell.

En mayo de 1988, Cannell fue panelista en la edición John Davidson de Hollywood Squares.

El 31 de julio de 1995, New World Communications adquirió su productora Cannell Entertainment. Cannell fundó los Estudios Cannell. Uno de los primeros espectáculos producidos por los recién establecidos Estudios Cannell fue el drama corporativo de corta duración pero aclamado por la crítica Profit.

A partir de 1995, Cannell centró su atención en escribir novelas. Su primera novela, El Plan, fue lanzada en 1997 por Avon. A partir de 2010, había escrito 18, 11 de los cuales presentaban el personaje del detective Shane Scully del Departamento de Policía de Los Ángeles. Siete son novelas independientes. El último de la serie, Vigiliante, fue lanzado en diciembre de 2011 por San Martin de Prensa.

La serie de TV de Cannell The A-Team fue rehecha en un largometraje de 2010. Cannell se desempeñó como productor y consultor creativo para el proyecto. Su otra serie 21 Jump Street se convirtió en una película de 2012 de Columbia Pictures y Metro Goldwyn Mayer, y en la secuela 22 Jump Street, que se lanzó en junio de 2014.