Merritt creó y desempeñó papeles principales en las bandas The Magnetic Fields, The 6ths, The Gothic Archies y Future Bible Heroes. Utilizó brevemente el nombre de la Orquesta Conmemorativa Baudelaire como atribución de una canción escrita para una serie de Eventos Desafortunados de Lemony Snicket, titulada «Scream and Run Away». Se grabó más música para las versiones de audiolibros de la serie y se atribuye a The Gothic Archies. The Tragic Treasury fue lanzado por Nonesuch Records en octubre de 2006 junto con el 13 y último libro de la serie.

Bajo su propio nombre, grabó y lanzó las bandas sonoras de las películas Eban y Charley y Pieces of April. La banda sonora del programa de Nickelodeon The Adventures of Pete & Pete presentó muchas de sus canciones.

Él y el director Chen Shi-Zheng han colaborado en tres piezas de teatro musical; The Orphan of Zhao (2003), Peach Blossom Fan (2004) y My Life as a Fairy Tale (2005). Pistas seleccionadas de estas obras han sido lanzadas en Nonesuch Records bajo el título Showtunes.

Además, es un tercio del grupo infrecuente the Three Terrors, cuyos otros miembros principales incluyen Dudley Klute de 69 Canciones de amor y LD Beghtol. Los temas anteriores de estas actuaciones han incluido música pop francesa, temas de películas (incluida la canción del título de Deep Throat), intoxicación y la ciudad de Nueva York. Kenny Mellman (de Kiki & Herb), James Jacobs, Daniel Handler, Jon DeRosa y otros han actuado con Los Tres Terrores en estos eventos de gala esporádicos.

Merritt escribió y cantó «I’m in a Lonely Way» en un comercial de televisión para Volvo que se emitió en el verano y el otoño de 2007. También interpretó «The Wheels on the Car».

Merritt escribió la música y las letras de una adaptación musical de 2009 de Coraline, una novela de Neil Gaiman. En la producción teatral de MCC, su música será interpretada por una «orquesta» de piano, con un piano tradicional, un piano de juguete y un piano preparado (un piano que ha tenido su sonido alterado al unir objetos, como papel de aluminio, bandas elásticas y naipes, a las cuerdas).

Produjo una partitura para la película muda 20,000 Leagues Under the Sea que se representó en el Teatro Castro de San Francisco el 4 de mayo de 2010 como parte del Festival Internacional de Cine de San Francisco.