Formación reticular pontomedular y tracto reticuloespinal

La formación reticular pontomedular y el tracto reticuloespinal es un sistema descendente importante para el control del movimiento y un centro crítico para la integración sensomotora que permite al sistema nervioso acoplar adecuadamente las acciones voluntarias con la postura y la locomoción (Fig. 1.9). Se ha demostrado que este sistema desempeña un papel destacado en: (1) ajustes posturales anticipatorios y reactivos; (2) control de la intensidad y el modo locomotor (caminar vs. correr); y (3) regulación del tono muscular (Drew et al., 1986; Prentice y Drew, 2001; Schepens y Drew, 2004; Takakusaki, 2017). Estas complejas funciones motoras están coordinadas por la convergencia de comandos motores corticales y subcorticales con retroalimentación sensorial y proyecciones descendentes organizadas topográficamente hacia los músculos axiales y los músculos flexores y extensores de las extremidades (Peterson et al., 1979).

Fig. 1.9. Resumen de las vías de entrada y salida hacia la región locomotora mesencefálica y la formación reticular pontomedular. CPGs, los generadores de patrones centrales; GPi, el globo pálido interno; LRST, lateral (medular) reticulospinal tracto; MRST, medial (pontino) reticulospinal tracto; PM, la corteza premotora; PPNc, región caudal del núcleo pedunculopontino; PPNr, región rostral del núcleo pedunculopontino; SMA, el área motora suplementaria; SRT, spinoreticular tracto; STN, el núcleo subtalámico.

la formación reticular medular consiste en tres regiones principales: un grupo nuclear reticular paramediano, un grupo central (nucleus reticularis ventralis y gigantocelularis) y un grupo nuclear lateral (núcleos magnocelulares, parvicelulares). La formación reticular pontina incluye el núcleo reticularis pontis, pars oralis y pars caudalis. Las neuronas con actividad relacionada con la locomoción, el control postural anticipatorio y reactivo y el alcance se localizan predominantemente en regiones mediales de la formación reticular pontomedular, incluidos el núcleo reticularis gigantocellularis, pontis caudalis, pontis oralis y magnocelularis (Drew et al., 1986; Matsuyama y Drew, 2000; Buford y Davidson, 2004; Schepens y Drew, 2004). Estas regiones contienen neuronas cuyas proyecciones axonales descendentes forman los tractos reticuloespinales lateral (medular) y medial (pontino) (ver más abajo).

La formación reticular pontomedular medial recibe entrada cruzada y no cruzada de la corteza, particularmente de las regiones motoras de la corteza frontal, incluida la corteza motora primaria, la corteza premotora y el área motora suplementaria (Peterson et al., 1974; Jinnai, 1984; He y Wu, 1985; Canedo y Lamas, 1993; Kably y Drew, 1998). La entrada cortical proviene de ambos colaterales de axones corticoespinales descendentes y proyecciones corticorreticulares directas. Esta organización proporciona un control de orden superior de la actividad reticuloespinal y la capacidad de acoplar comandos motores voluntarios (mediados por corticoespinal) con ajustes posturales apropiados (Fig. 1.1). Las regiones que reciben entrada de regiones motoras de la corteza frontal también tienen entrada convergente de la RML, el cerebelo, los núcleos vestibulares y las vías espinoreticulares.

La salida de los otolitos y canales semicirculares se transmite a las neuronas reticuloespinales en las zonas dorsorostrales del núcleo reticularis gigantocellularis y la formación reticular pontina caudal a través de conexiones di y polisinápticas a través de los núcleos vestibulares (Peterson, 1972; Peterson y Abzug, 1975; Peterson et al., 1980). Esta entrada sirve para modular la salida reticuloespinal en concierto con los reflejos posturales dependientes de la gravedad. Las entradas cerebelosas se originan predominantemente en las zonas medias e intermedias del cerebelo (núcleos fastigiales e interpositus), lo que proporciona retroalimentación cinemática relacionada con el error (Eccles et al., 1975; Matsuyama y Jankowska, 2004; Takahashi et al., 2014). Las entradas espinoreticulares surgen de los receptores propioceptivos y cutáneos y terminan predominantemente en las regiones caudales del nucleus reticularis gigantocellularis (Parent, 1996). La retroalimentación aferente cutánea a las neuronas reticuloespinales medulares es particularmente prominente durante la locomoción (Drew et al., 1996; Baker, 2011). La convergencia de estas entradas en las regiones de la formación reticular pontomedular medial que sale al tracto reticuloespinal proporciona la organización para modular y adaptar los comandos posturales de acuerdo con los cambios en la retroalimentación sensorial y los comandos motores voluntarios.

El tracto reticuloespinal, junto con el tracto vestibuloespinal, comprende el sistema motor descendente medial (Lawrence y Kuypers, 1968). La importancia de estos sistemas se ejemplifica en experimentos en primates no humanos que muestran que las lesiones bilaterales de las vías motoras descendentes laterales (tracto corticoespinal) resultaron en un período inmediato de parálisis flácida, pero esto fue seguido posteriormente por una recuperación marcada del control postural, la locomoción y el alcance, mientras que se mantuvo un deterioro crónico en el control de los movimientos de las manos (Lawrence y Kuypers, 1968).

El tracto reticuloespinal lateral (medular) se deriva predominantemente de los axones de las neuronas en el núcleo reticularis gigantocellularis, mientras que el tracto reticuloespinal medial (pontino) surge del núcleo reticularis pontis, pars oralis y pars caudalis (Carpenter, 1991). Los axones de las neuronas reticuloespinales en la formación reticular pontina descienden inicialmente bilateralmente a través del campo tegmental medular, luego continúan ipsilateralmente a través del funículo ventral de la médula espinal y comprenden el tracto reticuloespinal medial. Las proyecciones de la formación reticuloespinal medular descienden bilateralmente (aunque predomina el tracto ipsilateral) solo lateral al fascículo longitudinal medial, luego ingresan a la médula espinal y se unen con las fibras pontinas que componen el tracto reticuloespinal medial o viajan a través del funículo ventrolateral en el tracto reticuloespinal lateral (Carpenter, 1991). Un subconjunto de neuronas reticuloespinales hacen conexiones monosinápticas a motoneuronas alfa y gamma en el cuerno ventral (lámina IX), mientras que la mayoría termina en interneuronas premotoras en la zona intermedia de la médula espinal (láminas VII y VIII). Las entradas paralelas a las motoneuronas alfa y gamma proporcionan al sistema reticuloespinal los medios para modular la sensibilidad al estiramiento muscular de acuerdo con los requisitos de la tarea.

Nuestra comprensión de la organización topográfica y funcional de la formación reticular pontomedular medial se ha derivado en gran medida de estudios de estimulación química o eléctrica en gatos (Grillner et al., 1968). Se han descrito dos zonas que difieren con respecto a los efectos de la estimulación en la actividad motoneurónica espinal. La estimulación en la región dorsorostral del núcleo reticularis gigantocelularis y la formación reticular pontina caudal evocan predominantemente potenciales postsinápticos excitatorios monosinápticos en motoneuronas de los músculos axiales, flexores y extensores de las extremidades (las respuestas fueron más prevalentes en los músculos proximales) (Grillner et al., 1968; Jankowska et al., 1968; Riddle et al., 2009; Frigon, 2017). Por el contrario, la estimulación en regiones más ventrocaudales del núcleo reticularis gigantocelularis se asoció con mayor frecuencia a la inhibición di y multisináptica de las motoneuronas espinales. Se ha planteado la hipótesis de que estas dos zonas desempeñan un papel en el mantenimiento de la postura y la regulación del tono muscular durante los comportamientos despiertos y el sueño (Takakusaki, 2017).

El control del tono muscular puede ejercerse mediante conexiones sinápticas inhibitorias o excitatorias directas e indirectas a motoneuronas espinales, entrada a motoneuronas gamma que alteran la sensibilidad de los husos musculares al estiramiento (Carpenter, 1991), o inhibición presináptica de los aferentes sensoriales primarios (Takakusaki, 2017). Los trenes de estimulación eléctrica aplicados a cualquiera de las zonas de la formación reticular pontomedular medial también pueden evocar patrones estereotipados de activación muscular caracterizados por el acoplamiento de la flexión de las extremidades superiores con la abducción del hombro en el lado ipsilateral en conjunción con la extensión contralateral de las extremidades y la aducción del hombro (Davidson y Buford, 2004, 2006; Herbert et al., 2010). De manera similar, se considera que la formación reticular pontomedular medial desempeña un papel en el acoplamiento ipsilateral de extensión y aducción de cadera, extensión de rodilla y flexión plantar del tobillo, y acoplamiento contralateral de flexión y abducción de cadera, flexión de rodilla y flexión dorsal del tobillo (Thelen et al., 2003; Sánchez et al., 2017). Se cree que la sobreexpresión de estos patrones contribuye a las sinergias anormales de las extremidades superiores e inferiores que surgen después de lesiones de las vías corticofugales (por ejemplo, accidente cerebrovascular) (Brunnstrom, 1970).

La formación reticular pontomedular es también una estructura importante para la generación de locomoción. Las neuronas reticuloespinales en las regiones dorsal y ventral de la formación reticular medular medial reciben una gran cantidad de información de la MLR (regiones cuneiformes y rostrales de la NPP). La entrada glutamatérgica de la MLR impulsa la intensidad y el estado locomotor(Roseberry et al., 2016). La estimulación eléctrica de la formación reticular medular durante la locomoción en cinta de correr en el gato evoca respuestas caracterizadas por la activación de flexores y extensores que se modulan con la fase del ciclo de marcha, acoplamiento de los flexores ipsilaterales y extensores contralaterales, o pueden restablecer el ritmo locomotor (Frigon, 2017). Estos hallazgos demuestran que la formación reticular medular y el tracto reticuloespinal lateral influyen fuertemente en la actividad de los circuitos de la GPC espinal.

Las proyecciones descendentes del tracto reticuloespinal comparten dos características con el tracto vestibuloespinal lateral: (1) una gran proporción de axones tienen colaterales que inervan en múltiples niveles de la médula espinal; y (2) terminan predominantemente en interneuronas premotoras en las láminas VII y VIII de Rexed. A diferencia de las entradas vestibuloespinales que facilitan principalmente la actividad extensora y suprimen la actividad del músculo flexor, las entradas del tracto reticuloespinal facilitan o suprimen la actividad extensora y flexora de una manera dependiente de la tarea o de la postura y, a menudo, tienen efectos recíprocos en el lado ipsilateral y contralateral. Esta diferencia apoya aún más la idea de que el sistema vestibuloespinal está especializado en la actividad muscular extensora para controlar el soporte vertical del soporte contra la gravedad, mientras que la entrada reticuloespinal contribuye a la ejecución de patrones musculares complejos (sinergias) que proporcionan un soporte postural apropiado para la tarea en conjunto con el movimiento previsto (Schepens y Drew, 2004).