En 2015, Eggers a fait ses débuts de réalisateur avec le film d’horreur The Witch, basé sur son propre scénario. Le film a été présenté en première au Festival du film de Sundance 2015 le 27 janvier 2015. A24 a acquis le film et l’a sorti en salles le 19 février 2016. L’accueil critique a été largement positif et le film a rapporté plus de 40 millions de dollars contre un budget de 4 millions de dollars. Son film de suivi, le fantastique d’horreur The Lighthouse (2019), également une pièce d’époque, a été acclamé par la critique. Eggers a réalisé le film et coécrit le scénario avec son frère Max Eggers.

En juillet 2015, il a été rapporté qu’Eggers écrirait et réaliserait un remake du film muet Nosferatu de 1922, basé sur la mythologie Dracula. Le film sera produit par Jay Van Hoy et Lars Knudsen pour Studio 8. En novembre 2016, Eggers a exprimé sa surprise que le remake de Nosferatu soit son deuxième film, en disant: « C’est laid et blasphématoire et égoïste et dégoûtant pour un cinéaste à ma place de faire « Nosferatu » ensuite. J’avais vraiment l’intention d’attendre un moment, mais c’est ainsi que le destin a secoué. »Eggers avait déjà dirigé la représentation de la pièce Nosferatu dans son lycée, et a été engagé pour diriger une version professionnelle de la pièce en raison de son travail. Eggers attribue cela à l’événement qui l’a inspiré à poursuivre une carrière dans le cinéma. Le film a depuis été mis en attente.

Eggers développe actuellement un film « épique médiéval » intitulé The Northman avec Nicole Kidman, Björk, Willem Dafoe, Anya Taylor-Joy, Alexander Skarsgård et Ethan Hawke et une mini-série basée sur la vie de Raspoutine.