A USS John S. McCain első szolgálati évét tengeri próbákon és zsarolási képzésen töltötte az Atlanti-óceánon és a Karib-tengeren. A nagy és gyors romboló vezetők Mitscher osztályának egyik tagja, ő hordozta az új irányított Rakétás fegyverzetet, és új ötleteket testesített meg a hajótest tervezésében és építésében. Ez a hadihajó megérkezett Norfolk május 19-én 1955-ben kezdődik a szolgáltatás az operatív fejlesztési erő tesztelése új berendezések és taktika. Ő működött ki Norfolk november 5-ig 1956-ban, amikor párolt Hampton Roads kötött a Panama-csatorna és a San Diego, Kalifornia. Megérkezése után December 4-én 1956 – ban öt hónapot töltött manőverekkel a Csendes-óceánon Kalifornia mellett.

a romboló vitorlázott az első távol-keleti körutazás április 11-én 1957-ben, és miután látogatást tett Ausztráliában, ő csatlakozott a Formosa (most hívott Tajvan) járőr, segít megakadályozni a katonai összecsapás között nacionalista és kommunista kínai erők. Visszatért ebből a fontos kötelességből San Diegóba 29 szeptember 1957-én.

János S. McCain 1958 elején a Hawaii Pearl Harbor-i kikötőjébe utazott, és részt vett a flotta manővereiben és tengeralattjáró-ellenes kiképzésben a következő nyolc hónapban. Szeptember elején a hajó a Formosa-Dél-kínai-tenger térségébe indult, hogy segítsen a hetedik flottának megakadályozni egy esetleges kommunista inváziót Quemoy és Matsu szigeteken. Ő maradt ebben a régióban, amíg visszatért Pearl Harbor március 1-jén 1959.

Ez a hadihajó tette a harmadik telepítési a Távol-Keleten őszén 1959, induló szeptember 8-án 1957 és mozog közvetlenül a part Délkelet-Ázsiában. Októberben az indiai Kalkuttán volt, gyógyszereket szállított, élelmiszert és pénzt adományozott az árvízkárosultaknak. 1960 januárjában ez a sokoldalú hajó megmentette a japán teherhajó teljes 41 fős legénységét Shinwa Maru vihar alatt a dél-kínai-tengeren. Február 25-én visszatérve Pearl Harborba, megkezdte a jól megérdemelt felújítási és fedélzeti kiképzési időszakot.

John S. McCain indult március 7-én 1961 egy másik telepítési hetedik flotta, kiadások hat hónap Le Laosz és Vietnam. Ő folytatta működését Hawaii vizeken, miután visszatért Pearl Harbor szeptember 25-én az újbóli légköri nukleáris tesztelés a Szovjetunió néhány hónappal később, az Egyesült Államok ment előre a tervek saját sorozata csendes-óceáni vizsgálatok, és John S. McCain párolt Johnston Island április 27-én 1962, hogy részt vegyen a kísérletekben. A következő hat hónapban ő működött között Hawaii és Johnston Island, induló neki következő körutazás a Távol-Keleten November 28-án 1962. Ott visszatért a dél-kínai-tengerre és a Tonkini-öbölre járőrözni, segítve a dél-vietnami kormányt a vietkongok elleni harcban. Ő is részt vett Formosa járőr a szorosban, mielőtt visszatért Pearl Harbor június 16-án 1963. Antisubmarine hadviselés gyakorlatok követte, és a hajó elindult újra március 23-án 1964 műveletek egy vadász-gyilkos csoport a japán és Fülöp-szigeteki vizeken. E körutazás során gyakorlatokon vett részt más SEATO nemzetek hajóival, valamint a 7.flotta egységeivel. John S. McCain augusztus 11-én tért vissza Pearl Harborba. 1965 tavaszáig Hawaii vizeken működött. A romboló visszatért Pearl Harborba, majd hat hónapos bevetésen hajózott a Csendes-óceán nyugati részén. Ősszel John S. McCain gőzölte Dél-Vietnamot. November 24-én 1965 ő kifejtve Vietkong pozíciókat. Két nappal később Hongkongba hajózott, és Japánban fejezte be az évet. 1966 elején a Távol-Keleten folytatott további műveletek után John S. McCain visszatért az Egyesült Államok keleti partjára.

június 24-én 1966, John S. McCain leszerelték, és belépett a Philadelphia Naval Shipyard átalakítás egy irányított rakéta romboló. Ő volt újra üzembe szeptember 6-án 1969 újratervezett DDG-36.