2009-2014: wczesne prace i produkcjeedytuj

Kirby zrezygnowała z miejsca w London Academy of Music and Dramatic Art po tym, jak podpisała kontrakt z agencją talentów i poznała reżysera teatralnego Davida Thackera, który w 2009 roku dał jej trzy główne role w Octagon Theatre Bolton: we wszystkich moich synach Arthura Millera, duchach Henrika Ibsena i Śnie nocy letniej Williama Szekspira. Dla wszystkich moich synów zdobyła nagrodę Biza Rising Star Award na Manchester Evening News Theatre Awards, o wartości 5000 funtów.

w 2011 roku pojawiła się w National Theatre jako Isabella w filmie „Beware Women” Thomasa Middletona w reżyserii Marianne Elliott, u boku Harriet Walter i Harry ’ ego Mellinga. Następnie zagrała Rosalind w As you Like it Williama Szekspira w West Yorkshire Playhouse w Leeds; Alfred Hickling z The Guardian opisał ją jako „znaczący nowy talent”. W 2011 roku wzięła udział w premierze Acid Test Anyi Reiss w Royal Court Theatre w reżyserii Simona Godwina, zdobywając uznanie dla jej występu od Paula Taylora z The Independent, który opisał ją jako”gwiazdę, jeśli kiedykolwiek ją widziałem”. W tym samym roku Kirby zadebiutowała w serialu BBC „the Hour”. Zagrała Estellę w miniserialu BBC „wielkie nadzieje”.

we wrześniu 2012 roku zagrała Maszę w uznanej Produkcji Scenicznej Benedict Andrews z Three Sisters w The Young Vic, zdobywając wyjątkowo dobre recenzje, a Matt Trueman z Time Out stwierdził: „W super obsadzie dającej licencję na błyszczenie, Kirby wyróżnia się jako Masza”. Filmowała powstanie na początku 2012 roku. Film miał swoją premierę na festiwalach w Toronto i Londynie, uzyskując przychylne recenzje i zdobył nagrodę w kategorii Najlepszy Debiut dla reżysera Rowana Athale ’ a.

w 2013 roku Kirby powrócił do Teatru Narodowego, by zagrać królową Izabelę w Edwardzie II u boku Johna Heffernana. Latem 2014 roku zagrała Stellę w tramwaju o nazwie Desire, ponownie współpracując z Benedictem Andrewsem w The Young Vic, u boku Gillian Anderson jako Blanche i Bena Fostera jako Stanley. Wygrała w kategorii Najlepsza Aktorka Drugoplanowa podczas Konkursu Whatsonstage Awards 2014, w którym głosowała publiczność. Kirby pojawił się także w komedii romantycznej Richarda Curtisa o czasie.

2015-obecnie: W 2015 roku pojawiła się na Evereście jako amerykańska socjalistka Sandy Hill Pittman, the Dresser, a w maju tego samego roku została obsadzona w roli księżniczki Małgorzaty w pierwszym oryginalnym brytyjskim serialu Netflix The Crown. Jej wybór nastąpił po półrocznych poszukiwaniach. Za tę rolę była nominowana do nagrody BAFTA w 2017, a w 2018 zdobyła nagrodę za drugi sezon. Kirby zagrała Elenę w sztuce Roberta icke wujka wania w Almeida Theatre w 2016 roku, za którą zdobyła entuzjastyczne recenzje, z Mattem Truemanem z Variety pisząc: „Kirby is a superlative Elena: gibki, kapryśny, obłudny, płytki, a jednak zawsze sympatyczny. To spektakl, który potwierdza ją jako wybitną aktorkę sceniczną swojego pokolenia, zdolną do najbardziej nieoczekiwanych wyborów.”Pod koniec 2010 roku Kirby pojawił się w kilku filmach, takich jak sequel Johna Boormana do jego nadziei i chwały (1987) Królowa i kraj (2014), Jowisz Wachowskich (2015) I Kill Command (2016).

w 2018 roku Kirby zagrała tytułową postać w Julie Polly Stenham, adaptacji Panny Julie Augusta Strindberga, w Teatrze Narodowym. Kirby zagrał w dwóch filmach akcji, Mission: Impossible 6 (2018) u boku Toma Cruise ’ a i Fast and Furious: Hobbs & Shaw (2019) u boku Dwayne ’ a Johnsona i Jasona Stathama.

w 2020 roku Kirby zdobyła nagrodę dla Najlepszej Aktorki na Festiwalu Filmowym w Wenecji 2020 za angielskie Debiuty Kornéla Mundruzcó „kobieta”, film przedstawiający degradację małżeństwa. Kirby powtarza także swoją podwójną rolę Alanny Mitsopolis i białej wdowy w Mission: Impossible 7 (2021) i Mission: Impossible 8 (2022).