em 2015, Eggers fez sua estréia como diretor com o filme de terror The Witch, baseado em seu próprio roteiro. O filme estreou no Sundance Film Festival de 2015 em 27 de janeiro de 2015. A24 adquiriu o filme, e o lançou nos cinemas em 19 de fevereiro de 2016. A recepção da crítica foi em grande parte positiva, e o filme ganhou mais de US $40 milhões contra um orçamento de US $4 milhões. Seu filme de acompanhamento, the horror fantasy The Lighthouse (2019), também uma peça do período, foi aclamado pela crítica. Eggers dirigiu o filme, e co-escreveu o roteiro com seu irmão Max Eggers.em julho de 2015, foi relatado que Eggers iria escrever e dirigir um remake do filme mudo de 1922 Nosferatu, baseado na mitologia Drácula. O filme está programado para ser produzido por Jay Van Hoy e Lars Knudsen para o Studio 8. Em novembro de 2016, Eggers expressou surpresa que o remake de Nosferatu seria o seu segundo filme, dizendo: “parece feio, blasfemo e egomaníaco e nojento para um cineasta em meu lugar para fazer ‘Nosferatu’ em seguida. Estava a pensar esperar um pouco, mas foi assim que o destino se abalou. Eggers havia dirigido anteriormente o desempenho de sua escola de ensino médio da peça Nosferatu, e foi contratado para dirigir uma versão profissional da peça devido ao seu trabalho. Eggers creditou isso como o evento que o inspirou a prosseguir uma carreira no cinema. O filme foi colocado em espera.Eggers está atualmente desenvolvendo um filme épico medieval chamado The Northman, estrelado por Nicole Kidman, Björk, Willem Dafoe, Anya Taylor-Joy, Alexander Skarsgård, e Ethan Hawke e uma minissérie baseada na vida de Rasputin.