Introduction

En 1849, Arnold Berthold a rapporté que les coqs castrés se comportaient différemment par rapport à leurs congénères intacts. Il a également remplacé les testicules dans la cavité abdominale des animaux castrés, un acte qu’il a constaté a restauré leur comportement normal. Cette découverte a catalysé le domaine de l’endocrinologie comportementale. Plus d’un siècle plus tard, l’un des principaux axes de ce domaine reste la facilitation hormonale et la médiation du comportement. Un grand volume de travail s’est accumulé sur la façon dont les signaux sécrétés peuvent affecter le cerveau et une gamme impressionnante de comportements. En cours de route, des études ont noté que les hormones peuvent également fonctionner rapidement, de manière alléchante et incompatible avec l’appréciation actuelle des processus neuroendocriniens. Cependant, une énorme lacune dans la compréhension réside dans la façon dont les hormones influencent les changements rapides de comportement, et comment ces changements de comportement sont modulés par des mécanismes de fourniture hormonale et de réponse aux hormones.

Les neurohormones générées localement peuvent avoir des effets aigus et chroniques sur plusieurs paramètres neurophysiologiques, y compris le comportement. La littérature récente sur la neuroendocrinologie regorge d’exemples de la rapidité de la synthèse et de la libération d’hormones dans le système nerveux central. Par exemple, il existe maintenant des preuves de l’action des neurostéroïdes locaux dans chaque classe de vertébrés, ainsi que des preuves convaincantes que la synthèse des neurohormones peut être rapidement régulée par des facteurs environnementaux et endogènes. Comprendre comment les neurohormones peuvent modifier la fonction de zones spécifiques du cerveau, ainsi que moduler le flux d’informations entre les zones du cerveau, éclairera les conséquences en aval sur l’intégration sensorimotrice, le comportement et, finalement, l’évolution. Ce symposium s’est appuyé sur des travaux passionnants actuellement menés dans de multiples systèmes en laboratoire et sur le terrain sur la synthèse hormonale de novo, les actions locales des neurohormones et les effets ultérieurs sur le comportement animal, tels que ceux associés à la reproduction, au stress, à la socialité, à la saisonnalité, à l’apprentissage et même à l’épilepsie.

L’un des points forts de ce symposium a été l’importance de comprendre comment l’apport et la réponse rapides aux œstrogènes dans le cerveau peuvent médier le comportement. Des preuves récentes impliquent que des hormones telles que les œstrogènes peuvent également partager des caractéristiques importantes des neurotransmetteurs classiques (Remage-Healey et al. 2011; Remage-Healey 2012). Par exemple, des études ont localisé l’enzyme de synthèse des œstrogènes, l’aromatase, dans la synapse (Peterson et al. 2005; Rohmann et coll. 2007), suggérant un rôle de la fourniture synaptique d’œstrogènes dans la neurotransmission. Remage-Healey et coll. (2010, 2012, 2013) ont utilisé une technique de rétrodialyse in vivo pour évaluer directement l’effet rapide des œstrogènes sur une région de traitement auditif dans le cerveau d’un pinson zébré mâle (Taeniopygia guttata). Ils ont constaté que l’inhibition de la production d’œstrogènes affectait rapidement les réponses comportementales au chant, suggérant un rôle crucial de la synthèse des neuroestrogènes dans le codage sensoriel et la réponse comportementale (Saldanha et al. 2011). Des données provenant d’étourneaux européens (Sturnus vulgaris) capturés à l’état sauvage et reproducteurs saisonniers suggèrent que ces effets peuvent changer en fonction de la photopériode et de l’état de reproduction (Calisi et al. 2013), incitant à s’interroger davantage sur la manière dont les scénarios du monde réel ont affecté l’adaptation et l’application de ce système.

Cornil et coll. (2012) ont rapporté que c’est une aromatase synaptosomique, et non microsomique, qui semble être rapidement modulée par le flux ionique et la phosphorylation. Par conséquent, des processus similaires aux courants synaptiques peuvent affecter l’aromatisation synaptique et donc la transmission synaptique. En effet, l’inhibition de l’aromatisation locale dans l’hippocampe du passereau, une zone riche en expression de l’aromatase synaptique, mais pauvre en expression somale, altère la fonction de mémoire spatiale chez les pinsons mâles (Bailey et al. 2013). Il est également possible que des réponses rapides aux œstrogènes puissent moduler de manière critique le comportement. Par exemple, Maney a rapporté que l’expression du récepteur alpha des œstrogènes, codé par ESR1, pourrait entraîner un polymorphisme comportemental chez le moineau à gorge blanche (Zonotrichia albicollis) (Horton et al. 2014a, 2014b).

Les étourneaux européens ont servi de modèle puissant pour étudier les fondements neuronaux du comportement. Riters a présenté des données recueillies auprès d’étourneaux mâles qui, en réponse à l’acquisition d’un nichoir pendant leur saison de reproduction, subissent un changement rapide (en quelques minutes à quelques heures) des vocalisations de parade nuptiale. Ces changements sont associés à une augmentation rapide de la testostérone et à son effet sur les récepteurs aux androgènes dans le noyau préoptique (Alger et Riters 2006; Riters et Alger 2011). Riters a souligné l’activité des récepteurs mu-opioïdes comme un mécanisme par lequel la testostérone dans le noyau préoptique peut rapidement affecter la vocalisation de la parade nuptiale (Riters 2010; Kelm-Nelson et Riters 2013). L’acquisition de nichoirs par les étourneaux européens est également associée à une réduction de l’activité de l’hormone inhibitrice des gonadotrophines neuropeptidiques hypothalamiques (GnIH) par rapport aux étourneaux sans nichoirs (Calisi et al. 2011; N. Amorin et R.M. Calisi, soumis pour publication). Comme le GnIH peut avoir un effet inhibiteur sur l’axe hypothalamo-hypophyso-gonadique, sa diminution de l’activité peut faciliter les comportements associés à la reproduction (Calisi et al. 2008, 2011; Calisi 2014; Ubuka et al. 2014).

Les facteurs de stress environnementaux peuvent affecter ces comportements de reproduction. Dickens a étudié le rôle de l’aromatase, une enzyme clé responsable de la biosynthèse des œstrogènes, dans la suppression du comportement sexuel de la caille japonaise (Coturnix japonica). Elle et ses collègues ont rapporté que le stress aigu et les interactions sexuelles rapidement (moins de 5 à 15 minutes) modifient l’activité de l’aromatase cérébrale, et que la région d’influence et la période de changement peuvent être spécifiques au sexe (Dickens et al. 2011; de Bournoville et coll. 2013). Cependant, Dickens a postulé qu’en utilisant uniquement l’activité de l’aromatase comme proxy pour les mécanismes impliquant l’estradiol, nous ne comprenons peut-être pas tous les effets de la régulation de l’estradiol. Les données qu’elle a présentées ont mis en évidence une voie catabolique — le système endocannabinoïde — comme modulateur rapide potentiel de la réponse au stress, bien que chez les oiseaux, ce système n’ait pas encore été entièrement caractérisé.

D’autres enzymes stéroïdogènes sont également des candidats potentiels pour l’étude de la régulation rapide du comportement. Par exemple, Pradhan et Soma ont rapporté en 2010 que la production de 3-bêta-hydroxystéroïde déshydrogénase / Delta 5-Delta 4-isomérase (3-bêta-HSD), qui donne éventuellement de l’androstènedione dans le cerveau, répond rapidement (< 10 min) au stress aigu chez les pinsons zébrés adultes et les moineaux chanteurs (Melospiza melodia). 3-beta-HSD peut également répondre rapidement (< 30 min) à une rencontre territoriale chez des moineaux chanteurs mâles. Soma a présenté d’autres travaux sur les effets aigus et chroniques des stéroïdes synthétisés localement et leur potentiel d’action via des mécanismes génomiques et non génomiques (Heimovics et al. 2012; Prior et coll. 2014).

L’idée que des modifications rapides de l’apport d’hormones peuvent affecter la fonction et le comportement neuronaux ne se limite pas aux oiseaux. Woolley a démontré la modulation aiguë des courants synaptiques par l’estradiol et un rôle des œstrogènes, synthétisés dans l’hippocampe du rat, sur l’excitabilité neuronale (Smejkalova et Woolley 2010; Huang et Woolley 2012; Tabatadze et al. 2013; May et coll. 2014). Ces effets ne sont pas modestes. Les altérations de l’excitabilité neuronale semblent se traduire directement par des crises au niveau comportemental, soulignant le rôle dramatique des hormones synthétisées neuralement dans le cerveau et dans le comportement.

Bergan, inspiré par les adaptations réelles de l’évitement des prédateurs, a étudié les mécanismes de traitement de l’information par le système voméronasal. Lui et ses collègues (2014) ont rapporté que les réponses spécifiques au sexe et à l’espèce dans l’amygdale médiale de la souris peuvent rapidement modifier le comportement sexuel de manière hormono-dépendante et spécifique au sexe. De plus, ils ont constaté que le développement de tels circuits dépend des effets organisationnels de la signalisation des stéroïdes vers le moment de la puberté (Bergan et al. 2014).

La preuve la plus spectaculaire de changements rapides dans le domaine de la physiologie neuronale hormono-dépendante à motivation sociale provient peut-être d’études sur des poissons, comme les cichlidés (Astatotilapia burtoni), les labres à tête bleue (Thalassoma bifasciatum) et les poissons zèbres (Danio rerio). Maruska et Godwin ont tous deux fourni des preuves de transformations de la neurophysiologie et du comportement survenant quelques minutes après le retrait des morphes dominants ou des mâles (Godwin 2010; Semsar et Godwin 2003, 2004; Maruska et Fernald 2010, Marsh-Hunkin et al. 2013; Maruska et coll. 2013a, 2013b; Maruska 2014). Alors que d’autres changements hormono-dépendants peuvent prendre plus de temps, le fait que les comportements agressifs et reproducteurs puissent changer en quelques minutes lors des transitions dans un contexte social génère de nombreuses questions quant à la façon dont les comportements que nous savons hormono-dépendants peuvent être modulés indépendamment des changements des signaux des hormones circulantes.