Watanabe est né à Kyoto. Après avoir rejoint le studio d’animation japonais Sunrise, il a supervisé la direction des épisodes et les storyboards de nombreux anime Sunrise, et a rapidement fait ses débuts de réalisateur en tant que co-réalisateur de la mise à jour bien reçue de Macross, Macross Plus. Son prochain effort, et sa première entreprise de réalisation complète, a été la série Cowboy Bebop de 1998, qui a reçu des éloges universels et est considérée par beaucoup comme l’une des plus grandes séries animées de tous les temps. Il a été suivi par le film de 2001 Knockin’ on Heaven’s Door. En 2003, Watanabe a réalisé son premier anime produit aux États-Unis, les courts métrages Kid’s Story et A Detective Story, tous deux faisant partie de The Animatrix des Wachowski, une anthologie de nouvelles animées de The Matrix. Son prochain effort de réalisation a été la série animée Samurai Champloo, acclamée par la critique en 2004, qui a commencé à être diffusée sur Fuji Television au Japon le 19 mai 2004.

Après la sortie de Samurai Champloo, Watanabe a réalisé un court métrage intitulé Baby Blue qui est sorti le 7 juillet 2007 en tant que segment du film d’anthologie Genius Party. Ces dernières années, il a été actif en tant que producteur de musique créative, supervisant le film Mind Game de 2004, Michiko &Hatchin de 2008, et supervisant les storyboards de l’épisode 12 de Tetsuwan Birdy: Decode. En 2012, il a réalisé la série animée Kids on the Slope (titre japonais: Sakamichi no Apollon), une histoire de passage à l’âge adulte sur de jeunes musiciens de jazz, qui a été créée en avril 2012 sur le bloc Noitamina de Fuji TV.

En 2009, il a été annoncé que Watanabe travaillerait en tant que producteur associé sur la prochaine adaptation en prise de vue réelle de Cowboy Bebop, aux côtés de ses collègues Kenji Uchida et Keiko Nobumoto. En 2014, le projet est en pause. Pendant FicZone à Grenade, en Espagne, il a été rapporté que Watanabe collaborait avec le studio d’animation BONES sur une comédie de science-fiction spatiale. BONES a ensuite confirmé que le studio travaillait avec Watanabe, mais n’a pas confirmé le genre de la série. Fin 2013, les bandes-annonces originales de Space Dandy ont été rendues publiques. La version doublée a été diffusée pour la première fois sur Adult Swim sur son bloc Toonami le 4 janvier 2014 aux États-Unis, quelques heures avant sa diffusion au Japon. Il est fréquemment classé parmi les meilleurs réalisateurs d’animation du Japon.

Watanabe a réalisé le court métrage d’animation Blade Runner Black Out 2022, sorti en 2017. Le 29 novembre 2018, il a été annoncé qu’il serait le producteur créatif de Blade Runner: Black Lotus, une série animée produite pour Adult Swim et Crunchyroll.