Miller était prévu pour être un choix de deuxième tour au repêchage de la NFL de 2010 s’il avait réussi sa saison senior. Il est entré au repêchage de la NFL de 2011 considéré comme l’un des meilleurs secondeurs extérieurs 3-4 disponibles par les experts et les dépisteurs du repêchage de la NFL et devrait être un des cinq premiers choix du repêchage. Au Senior Bowl de 2011, Miller est le MVP défensif. Parmi les secondeurs au NFL Combine 2011, Miller s’est classé 2e au tableau de bord de 40 verges, 3e au saut vertical, 1er au saut large, 3e à la navette de 20 verges, T-1er au forage à 3 cônes et 1er à la navette de 60 verges. Son 11.la navette de 15 secondes et 60 verges a battu le record du secondeur de la moissonneuse-batteuse. Au Texas A&M Pro Day en mars 2011, Miller a couru un tableau de bord de 4,49 40 yards.

Miller in 2011

Miller signing autographs for U.S. troops at Transit Center at Manas, Kyrgyzstan, in March 2013

In March 2011, Miller was selected to represent top flight rookies in the NFL Labor Union talks. Il a été persuadé par l’ancien running back de la NFL LaDainian Tomlinson de se joindre au procès. Lors du Texas A&M Pro Day, cependant, un dépisteur le compare au Hall of Famer Derrick Thomas, tandis que le coordinateur défensif des Bengals Mike Zimmer le compare au secondeur des Cardinals Joey Porter. Mike Mayock, analyste de NFL Network, qui a classé Miller comme le deuxième meilleur joueur du repêchage, a déclaré que Miller lui rappelait une version plus petite de DeMarcus Ware. L’entraîneur personnel de Miller à l’époque, Dan Brandenburg, qui a également travaillé avec les choix de premier tour Clay Matthews III et Sean Weatherspoon, a déclaré que Miller était le meilleur athlète des trois.

Miller a été repêché par les Broncos de Denver au deuxième rang de la draft 2011 de la NFL. Il est le secondeur le plus sélectionné depuis que LaVar Arrington est devenu numéro 2 chez les Redskins de Washington en 2000. Il est également devenu le meilleur choix de repêchage des Aggies depuis Quentin Coryatt, qui a été sélectionné deuxième au total en 1992. La sélection de Miller a surpris certains experts. Denver passait d’une défense 3-4 à une défense 4-3, une défense qui semblait contre-intuitive aux forces de Miller. L’ancien quarterback des Broncos John Elway, qui est également vice-président exécutif de la franchise, a déclaré que Miller était « un type de gars qui arrive tous les 10 ans ». Le 28 juillet 2011, Miller signe son contrat de recrue. Il porte le numéro 58 en l’honneur du secondeur Derrick Thomas du Temple de la renommée du football professionnel.

Saison 2011dit

Le 12 septembre 2011, lors de son premier match en carrière en mêlée, Miller force un fumble contre les Raiders d’Oakland. Le 18 septembre 2011, il a son premier sac sur Andy Dalton lorsque les Broncos ont affronté les Bengals de Cincinnati.

Miller a été nommé Joueur défensif de la Semaine de l’AFC pour sa performance de la semaine 11 contre les Jets de New York. Les Broncos se sont qualifiés pour les séries éliminatoires et ont affronté les Steelers de Pittsburgh au tour de la Wild Card. À ses débuts en séries éliminatoires, Miller a réussi trois plaqués en solo et un quart-arrière dans la victoire de 29-23 en prolongation. Dans le tour de division contre les Patriots de la Nouvelle-Angleterre, il a réussi deux coups de quart dans la défaite 45-10.

Miller est sélectionné pour le Pro Bowl 2012 et est nommé Recrue défensive de l’année par l’AP. Au total, en 907 snaps, il a enregistré 11,5 sacs, 19 coups de quart et 29 courses de quart. Il a été condamné à trois amendes au cours de la saison.

Saison 2012dit

Miller a pris un départ rapide à sa deuxième saison, enregistrant 10 sacs en neuf matchs. Au cours de cette période, il a enregistré 30 courses de quart-arrière, plus que pendant toute sa campagne 2011. Grâce à ce formidable départ, il a été considéré comme un candidat MVP. Le 16 novembre, il est condamné à une amende de 21 000 $ pour un coup sur le quarterback des Panthers de la Caroline Cam Newton en semaine 10. Il reçoit son deuxième titre de Joueur défensif de la semaine de l’AFC en carrière après avoir enregistré trois sacks et deux fumbles forcés contre les Chargers de San Diego la semaine suivante. Pour ses efforts au cours du mois de novembre, il a reçu le titre de Joueur défensif du mois de l’AFC. Le 26 décembre 2012, il est annoncé comme titulaire dans la division AFC pour le Pro Bowl 2013. Miller a terminé la saison troisième pour les sacs avec dix-huit et demi, battant un record des Broncos de Denver de dix-sept précédemment détenu par Elvis Dumervil. Il a également couronné la saison 2012 en terminant deuxième du vote pour le joueur défensif de l’année et en étant nommé dans la première équipe All-Pro. Lors du tour de division des séries éliminatoires, Miller a réussi neuf tacles au total et deux coups de quart dans la défaite de 38-35 aux mains des Ravens de Baltimore.

En 2012, Miller s’est associé à Ubisoft, créateur du jeu vidéo The Hip Hop Dance Experience, pour créer sa propre danse de célébration de sack appelée « The DeSoto Shuffle », inspirée du jeu vidéo. Chaque fois qu’il a exécuté la danse pendant un jeu, Ubisoft a fait un don caritatif à Von Vision, une fondation dédiée à la fourniture de soins oculaires et de lunettes à des jeunes défavorisés.

Miller (troisième à partir de la droite) était l’un des nombreux joueurs de la NFL qui ont rendu visite aux soldats de l’armée américaine en Afghanistan pendant l’intersaison 2013.

Saison 2013dit

Avant la saison 2013, NFL Network a classé Miller au 9e rang dans son programme NFL: The Top 100 Players of 2013, qui est voté par les joueurs de la NFL.

En juillet 2013, ESPN a rapporté que Miller avait été suspendu quatre matchs pour violation de la politique de la ligue, en attendant l’appel. Il a tweeté qu’il n’avait « rien fait de mal ». En août 2013, il a perdu l’appel et a été suspendu pour six matchs. La suspension de six matchs est survenue après que la NFL a appris qu’il avait tenté de tricher lors d’un test de dépistage de drogue. Il est devenu éligible pour jouer le 20 octobre 2013, lorsque les Broncos ont affronté les Colts d’Indianapolis. Le 24 novembre, lors d’une défaite contre les Patriots de la Nouvelle-Angleterre, il récupère un fumble de Stevan Ridley et le prend 60 yards pour un touchdown. C’était le deuxième touché de sa carrière. Il a plutôt bien fait à son retour, mais sa saison a pris fin prématurément lorsqu’il s’est déchiré le LCA le 22 décembre 2013 lors d’une victoire sur la route chez les Texans de Houston. Sans Miller, les Broncos atteignent le Super Bowl XLVIII, mais perdent 43-8 contre les Seahawks de Seattle.

Saison 2014dit

Après s’être remis de sa blessure au LCA, Miller a cherché à améliorer son jeu à sa quatrième saison avec les Broncos. Il l’a fait avec 14 sacs, 59 plaquages et un fumble forcé. Lors du tour de division des séries éliminatoires contre les Colts d’Indianapolis, il a réussi six tacles au total et un quart-arrière touché dans la défaite 24-13.

Saison 2015dit

Miller au Super Bowl 50

Le 17 septembre 2015, Miller est devenu le troisième joueur le plus rapide de l’histoire de la NFL pour atteindre 50 sacs en carrière (58 matchs). Les seuls à y arriver plus vite que lui étaient Reggie White (40 jeux) et Derrick Thomas (54). Au total, au cours de la saison 2015, Miller a terminé avec 11 sacs, 35 tacles au total, 32 coups du quart, une passe défendue et quatre fumbles forcés.

Lors du tour de division contre les Steelers de Pittsburgh, il a réussi deux tacles au total dans la victoire 23-16. Pendant le championnat de l’AFC contre les Patriots de la Nouvelle-Angleterre, Miller a limogé Tom Brady 2,5 fois, battant un record des Broncos en un match éliminatoire et a également été victime d’une interception dans le deuxième quart du match.

Au Super Bowl 50, face aux Panthers de la Caroline très favorisés qui détenaient l’attaque la mieux classée, les Broncos l’ont emporté 24-10. Au premier quart, sur un 3e et 10 de la ligne de 15 verges, Miller a frappé le ballon des mains du quart des Panthers Cam Newton tout en le limogeant, et l’ailier défensif Malik Jackson l’a récupéré dans la zone des buts pour un touché des Broncos, donnant une avance de 10-0 à l’équipe. Il s’agissait du premier touché de retour de fumble dans un Super Bowl depuis le Super Bowl XXVIII. Avec 4: 51 à faire en temps réglementaire et les Broncos menant 16-10, Miller a forcé un deuxième fumble de Newton pour mettre fin au potentiel jeu gagnant des Panthers, et l’attaque des Broncos a ensuite marqué un touché pour sceller la victoire. Miller a enregistré six tacles, 2,5 sacks, deux fumbles forcés et deux courses de quarterback, et a été nommé MVP du Super Bowl pour sa performance.

Miller a été nommé à son quatrième Pro Bowl, a gagné sa deuxième Première équipe All-Pro, et a été classé 15e par ses collègues joueurs sur le Top 100 des joueurs de la NFL de 2016.

Saison 2016dit

Le 1er mars 2016, les Broncos ont placé l’étiquette de franchise exclusive sur Miller. Le 15 juillet, Miller signe un contrat de 6 ans d’une valeur de 114,5 millions de dollars avec 70 millions de dollars garantis avec les Broncos. Il est devenu le joueur défensif le mieux payé de l’histoire de la NFL, avec le salaire garanti le plus élevé.

Miller termine la saison régulière 2016 avec 13,5 sacks et 24 coups sûrs du quarterback. Au cours des quatre derniers matchs de la saison, Miller n’a pas enregistré de sac, ce qui était le plus long de sa carrière. Il a été nommé à sa cinquième carrière et à son troisième Pro Bowl consécutif, et à sa troisième équipe All-Pro, et a été classé deuxième par ses collègues joueurs sur le Top 100 des joueurs de la NFL de 2017 en tant que joueur défensif le mieux classé.

Saison 2017dit

Miller contre les Redskins en 2017

Le 19 décembre 2017, Miller a été nommé à son sixième Pro Bowl. Miller a été nommé MVP défensif du Pro Bowl 2018. Lors de la saison 2017, il enregistre sa quatrième saison consécutive avec au moins dix sacks. Il a été classé neuvième par ses collègues joueurs sur le Top 100 des joueurs de la NFL de 2018.

Saison 2018dit

Lors de l’ouverture de la saison 2018 des Broncos contre les Seahawks de Seattle, Miller a enregistré trois sacs et sept tacles au total dans la victoire 27-24. Au cours de la semaine 11, Miller intercepte Philip Rivers et le retourne sur 42 yards pour inscrire un touchdown, ce qui contribue à une victoire 23-22 contre les Chargers de Los Angeles, ce qui lui vaut le titre de Joueur défensif de la semaine de l’AFC.

Au cours de la saison 2018, Miller a enregistré son 100e sack en carrière (y compris les sacs d’après-saison), devenant le 5e joueur le plus rapide de l’histoire de la NFL à le faire. Il a également été sélectionné pour le Pro Bowl 2019 en tant que secondeur extérieur partant, ce qui était sa septième carrière et son cinquième Pro Bowl consécutif.

Saison 2019dit

Miller aux côtés de Derrick Henry au Pro Bowl 2020

En semaine 4 contre les Jaguars de Jacksonville, Miller limogé Gardner Minshew II deux fois dans la défaite 26-24. Le deuxième sac du match de Miller était le 100e sac de sa carrière.Il a également été sélectionné pour le Pro Bowl 2020 en tant que secondeur extérieur partant, ce qui était sa huitième carrière et son sixième Pro Bowl consécutif.

Saison 2020dit

Lors de l’entraînement du 8 septembre 2020, Miller a subi ce qu’on a appelé une « blessure bizarre près de la cheville », et on craignait qu’une intervention chirurgicale de fin de saison soit nécessaire. Une IRM le lendemain a révélé que la blessure étaitun tendon péronier disloqué, et Miller a ensuite été placé en réserve pour blessés.

Saison 2021dit

En mars 2021, les Broncos ont décidé de garder Miller pour au moins une autre saison. Son contrat, qui est entré dans sa dernière année, garantit 7 millions de dollars de son salaire de base de 17,5 millions de dollars en 2021.