Watanabe nasceu em Kyoto. Depois de se juntar ao estúdio de animação japonês Sunrise, ele supervisionou a direção do episódio e storyboards de numerosos anime Sunrise, e logo fez sua estréia como diretor como co-diretor da bem-recebida atualização Macross, Macross Plus. Seu próximo esforço, e primeiro empreendimento completo, foi a série de 1998 Cowboy Bebop, que recebeu elogios universais e é considerado por muitos como uma das maiores séries de anime de todos os tempos. Foi seguido pelo filme de 2001 “Knockin’ on Heaven’s Door”. Em 2003, Watanabe dirigiu seu primeiro anime produzido nos Estados Unidos, a história de Kid e uma história de detetive, ambos parte da Animatrix dos Wachowskis, uma antologia de contos animados da Matrix. Seu próximo esforço foi o aclamado anime Samurai Champloo que começou a transmitir na Fuji Television no Japão em 19 de Maio de 2004.após o lançamento do Samurai Champloo, Watanabe dirigiu um curta-metragem chamado Baby Blue, que foi lançado em 7 de julho de 2007 como um segmento da antologia film Genius Party. In recent years, he has been active as a creative music producer, supervising the 2004 film Mind Game, 2008’s Michiko & Hatchin, and supervising the storyboards for episode 12 of Tetsuwan Birdy: Decode. Em 2012, ele dirigiu a série de anime “Kids on the Slope” (título Japonês: Sakamichi no Apollon), uma história sobre jovens músicos de jazz, que estreou em abril de 2012 no bloco Noitamina da Fuji TV.

Em 2009 foi anunciado que Watanabe estaria trabalhando como um produtor associado na próxima adaptação live-action de Cowboy Bebop, ao lado de seus colegas membros da Sunrise Kenji Uchida e Keiko Nobumoto. A partir de 2014, o projeto está em hiato. Durante a FicZone em Granada, na Espanha, foi relatado que Watanabe estava colaborando com o estúdio de anime BONES em uma comédia de ficção científica espacial. BONES posteriormente confirmou que o estúdio estava trabalhando com Watanabe, mas não confirmou o gênero da série. No final de 2013, os trailers originais do Space Dandy foram lançados ao público. A versão dublada estreou no Adult Swim em seu bloco Toonami em 4 de janeiro de 2014 nos Estados Unidos, horas antes de ser exibida no Japão. Ele é frequentemente classificado entre os melhores diretores de animação do Japão.Watanabe dirigiu o curta-metragem do anime Blade Runner Black Out 2022, que foi lançado em 2017. Em 29 de novembro de 2018, foi anunciado que ele seria produtor criativo do Blade Runner: Black Lotus, uma série de anime produzida para Adult Swim e Crunchyroll.